Peter Weyland teste sa dernière création, l'androïde David. 2104. Le vaisseau colon Covenant, 15 membres d'équipage et 2 000 colons en sommeil, rencontre une tempête de neutrinos qui provoque de sévères avaries. Walter, l'androïde de bord, réveille l'équipage. Un incident provoque alors la mort de Branson, capitaine du vaisseau et mari de Daniels. Chris Oram, son second, est donc promu. En effectuant des réparations, le pilote Tennessee capte un signal radio. Ils le localisent sur une accueillante planète : contre l'avis de Daniels, Chris décide de s'y rendre. Sur place, Ledward et Hallett, le mari du sergent Lopez, sont contaminés par un pathogène et meurent, deux créatures surgissant de leurs corps. Décimé, le groupe est recueilli par David : l'androïde, dernier rescapé de l'expédition du Prometheus dix ans plus tôt, leur raconte que le pathogène s'est répandu lorsque son appareil est entré dans l'atmosphère, décimant la population. En réalité, David l'a répandu lui-même et mène des expériences depuis son arrivée. Il piège Chris et l'infecte avec sa dernière création, qui attaque les survivants. David est stoppé par Walter, tandis que Tennessee vient évacuer Daniels, Lopez et Walter. Dans le Covenant, une nouvelle créature émerge de Lopez. Avec l'aide de Tennessee et Walter, Daniels l'expulse hors du vaisseau. Au moment d'être cryogénisée pour reprendre leur voyage, Daniels comprend que Walter est en réalité David...