Baladin au grand coeur, Apollon débarque dans le village des petites bêtes, où il espère refaire sa vie après la mort dramatique de sa famille. Marguerite, la sage reine des abeilles, rêve de devenir un insecte ordinaire. Corsetée par la tradition, elle s'échappe, la nuit venue, au lac des amoureux. Profitant de ce qu'elle s'y promène avec Apollon, sa cousine Huguette la fait enlever par Sphinx et sa bande des Nuisibles. Elle annonce au village la mort de la reine et prend le pouvoir, épaulée par Krypton, le général de l'armée des frelons. Arrêté et accusé du meurtre, Apollon est condamné à mort. Mais la petite abeille Mireille le croit innocent. Huguette réduit le village en esclavage pour produire le miel, rend visite à Marguerite, lui avoue son complot et demande à Sphinx de la tuer le lendemain. La luciole Carole, présente lors du rapt, raconte tout à Mireille qui, avec le pou conseiller royal Loulou et deux amis de confiance, libèrent Apollon. Ils se rendent chez Sphinx qui, incapable de tuer, s'est rangé du côté de Marguerite. Apollon dompte la terrible chauve-souris Vampire, qui devient son destrier. Après quoi tous déboulent au village en plein bal du couronnement donné par Huguette. Tandis que Sphinx élimine Krypton, Apollon se bat en duel contre Huguette, après que celle-ci a refusé la conciliation de Marguerite. Vampire emporte la guêpe. Marguerite abdique en faveur de Mireille et part vivre son amour avec Apollon...