Harold et ses amis, aidés de leurs dragons, libèrent des dragons emprisonnés par les trappeurs menés par le cruel Grimmel. Celui-ci lorgne sur Krokmou, le Furie nocturne de Harold, et décide de l’appâter avec son propre Furie nocturne, une femelle : Éclair brillant. Pendant ce temps Harold, désormais chef du village de Berk - envahi par des dragons et cible constante des trappeurs -, songe à le déménager pour le royaume caché des dragons dont son père lui parlait quand il était enfant. Krokmou est désespéré quand Éclair brillant disparaît. Le village se met en route et fait une halte sur une île hospitalière. Éclair brillant revient et Krokmou la suit. Les jeunes guerriers du village partent affronter Grimmel, mais la mission est un échec et Kognedur est capturée. Harold et Astrid trouvent le royaume caché dont Krokmou est devenu le roi, mais ils sont attaqués par les dragons et Krokmou les sauve in extremis. Éclair brillant les a suivis sur l’île. Grimmel, qui a libéré Kognedur pour découvrir où est caché le village, arrive sur l’île et capture les deux Furie nocturnes, ainsi que tous les dragons du village. Affaiblis, les jeunes guerriers s’organisent et attaquent les bateaux de Grimmel. Ils parviennent à libérer tous les dragons. Harold décide de libérer Krokmou afin qu’il retourne au royaume des dragons. Tous les villageois libèrent leurs dragons. Des années plus tard, Harold, Astrid et leurs deux enfants retrouvent Krokmou et sa famille.