Après avoir perdu sa mère dans un incendie, Mahito, 11 ans, fuit la guerre avec son père et sa nouvelle épouse, Natsuko, qui attend un enfant. Installé dans un manoir, loin de Tokyo, Mahito rencontre un héron qui lui dit pouvoir l’aider à retrouver sa mère. Un jour, Natsuko, qui est aussi la sœur de la mère de Mahito, disparaît. Parti la chercher, Mahito est entrainé par le héron dans une tour au milieu du bois, depuis laquelle il est catapulté dans un monde parallèle. Une femme marin, Kiriko, l’héberge chez elle. Ils assistent à l’envol des wara wara, de petites créatures qui vont naître dans le monde des humains. Himi, une fille capable de dompter le feu, les sauve d’une attaque de pélicans. Grâce à elle - qui leur avoue être la sœur de Natsuko -, Mahito et le héron parviennent à s’infiltrer dans un château occupé par des perruches. Mahito retrouve Natsuko dans la salle des accouchements. Ayant violé le règlement, Himi est prise en otage par le roi des perruches afin d’obtenir la faveur de leur dieu, le grand-oncle de Mahito. Pourtant, celui-ci libère Himi et demande à Mahito de devenir son successeur, pour remettre en équilibre la tour de pierres représentant le monde des humains. Mais le roi des perruches détruit la tour, et Mahito est obligé de retourner au plus vite dans son monde avec Natsuko. Il dit au revoir à Himi, qui traverse la porte pour devenir sa mère dans une autre époque. Deux ans plus tard, Mahito s’apprête à rentrer à Tokyo avec ses parents et son petit frère.