Il y a 200 ans, la cité souterraine d'Ember fut construite pour protéger une minuscule partie de l'humanité d'une catastrophe inévitable. Au premier maire d'Ember fut confiée une boîte, qui devait être transmise pendant 200 ans avant qu'elle ne s'ouvre et délivre les instructions nécessaires pour quitter la ville et retourner à la surface. La boîte fut perdue par le septième maire et oubliée. Aujourd'hui, elle traîne dans l'appartement où vit Lina Mayfleet avec sa petite soeur Poppy, et sa grand-mère malade. Lina, en compagnie d'autres adolescents, doit participer à sa cérémonie de fin d'études où, selon la tradition, son futur travail sera choisi au hasard. Elle échange son poste aux galeries souterraines avec Doon Harrow, un de ses amis, et devient messagère. Doon n'aspire qu'à réparer le mystérieux générateur d'Ember, qui tombe de plus en plus régulièrement en panne. Il est convaincu que, bientôt, la cité tombera définitivement dans l'obscurité. Lorsque Poppy trouve la boîte, Lina et Doon tentent ensemble d'en déchiffrer les instructions. Après la mort de la grand-mère de Lina, ils mènent l'enquête dans les galeries, et découvrent que le maire Cole profite de ses concitoyens. Poursuivis par ses sbires, ils parviennent à suivre les instructions de la boîte et, après avoir effectué un voyage mouvementé en bateau, sortent à l'air libre, en pleine nuit. Le soleil se lève alors...